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La Nintendo 64 utilise la cartouche comme support pour ses jeux, avec une capacité de stockage pouvant aller de 4 à 64 MB. À sa sortie, le CD-ROM, doté d'une capacité de stockage supérieure (environ 700 MB), se généralise et est déjà adopté par les autres consoles de sa génération, la Saturn de Sega et la PlayStation de Sony.

La cartouche possède quelques avantages par rapport au CD-ROM, comme des temps de chargement quasiment inexistants, la possibilité de sauvegarder sa partie sans avoir recours à une carte mémoire et un support bien plus difficile à pirater. De plus, la cartouche est un support plus robuste que le CD-ROM, ce qui pouvait s’avérer pertinent dans le sens où la Nintendo 64 visait un public plutôt jeune. En revanche, elle présente également d'importants inconvénients, notamment un espace de stockage bien plus limité que le CD-ROM qui limite fortement l'environnement graphique et sonore des jeux, des coûts de production environ dix fois plus élevés et un cycle de production plus long, ainsi qu'une marge bénéficiaire nette moindre pour les développeurs. À cela s'ajoutent les importants frais de licence demandés par Nintendo. Finalement, cela aboutit à une différence de prix supérieure de 10 à 30 $ des jeux Nintendo 64 par rapport aux jeux PlayStation et Saturn.

Hiroshi Yamauchi, président de Nintendo jusqu'en 2002, aurait imposé le support cartouche lui-même contre toute attente face à la concurrence. Il a toujours voulu garder un contrôle sur les éditeurs tiers en verrouillant toute tentative susceptible de remettre en cause son business model qui en a fait l'une des plus grosses fortunes du Japon. À l'origine, le président de Nintendo avait mis en place un label et diverses contraintes économiques aux éditeurs tiers afin d'assurer une qualité des titres disponibles sur leur console.

La Nintendo 64 n'y fit pas exception. Ils fixaient aux éditeurs tiers un nombre minimum de cartouches à commander. Selon certaines sources, l'ajout d'un lecteur CD aurait également rendu la console trop coûteuse par rapport à la limite que se fixait Nintendo.

Pour toutes ces raisons techniques et économiques, beaucoup de développeurs de jeux décidèrent d'abandonner Nintendo et de se tourner vers les consoles concurrentes. Le cas le plus emblématique est le départ de Square, collaborateur de longue date avec Nintendo, dont la célèbre série Final Fantasy se poursuivit sur PlayStation.

La Nintendo 64 resta pour de longues années la dernière console de salon à utiliser la cartouche comme support.